Pierwsze przedstawienie w gmachu teatru (wówczas Teatru Miejskiego im. Józefa Piłsudskiego) zagrano 27 grudnia 1938. Na scenie występował zespół grodzieńskiego Teatru Objazdowego, a oficjalnego otwarcia we wrześniu 1939 miał dokonać marszałek Edward Śmigły-Rydz. W 1940, do Białegostoku przyjechała grupa znakomitych aktorów warszawskich pod wodzą Aleksandra Węgierki. Od 22 września 1944 działał przez kilka tygodni jako Teatr Wojewódzki. 4 października 1945 zainaugurował działalność pod nazwą Teatr Miejski. 1 grudnia 1949 nadano mu imię Aleksander Węgierko. Teatr położony jest na terenie parku Księcia J. Poniatowskiego przy ul. Elektrycznej 12. Teatr Dramatyczny mieści się w zabytkowym budynku zaprojektowanym przez Jarosława Gerycza, wybudowanym w latach 1933-1938 w stylu modernistycznym. Do tej pory zachował się oryginalny rozkład wnętrz teatralnych. Instytucja posiada własne pracownie: krawieckie, modelatorsko-plastyczną, szewską, perukarską (charakteryzatornia), stolarską. Przy Teatrze działa też Archiwum Artystyczne, dokumentujące różnorodne działania artystyczne od 1944 roku, a także Biblioteka teatralna.